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Riqueza de quelonios y estructura poblacional de Rhinoclemmys melanosterna (Quelonia: Geoemididae) en Managrú,
municipio de Cantón de San Pablo, Chocó, Colombia Diversity of chelonians and population structure of Rhinoclemmys melanosterna (Quelonia: Geoemididae) in Managrú, municipality of Cantón de San Pablo, Chocó, Colombia Eric Yair Cuesta-Ríos1, Zuleiny Cetre Mosquera2
1. Biólogo con Énfasis en Recursos Naturales, Universidad Tecnológica del Chocó, Investigador asociado del Instituto de Investigaciones Ambientales del Pacífico (IIAP), Grupo Investigación Conocimiento, Manejo y Conservación de los Ecosistemas del Chocó Biogeográfico, Quibdó, Colombia. 2. Bióloga con Énfasis en Recursos Naturales, Universidad Tecnológica del Chocó, Quibdó, Colombia. e-mail: zugui25@hotmail.com Autor correspondencia: e-mail: cuestarios@gmail.com Recepción: Septiembre 5, 2017 Aprobación: Noviembre 24, 2017 Editor asociado: Palacios-Mosquera L. DOI: https://doi.org/10.51641/bioetnia.v15i1.196 Resumen Se determinó la riqueza de quelonios y la estructura poblacional de Rhinoclemmys melanosterna en Managrú, municipio de Cantón de San Pablo, Chocó, Colombia. Se realizaron 20 muestreos en diferentes cuerpos de agua, utilizando trampas para tortugas y arrastres con redes. Se empleó un esfuerzo de muestreo de 440 horas/trampa, y por medio de arrastres fue de 80 horas/hombre. Se realizaron 112 capturas: 73 por medio de trampas y 39 por medio de barridos con redes de arrastre. La comunidad de quelonios estuvo compuesta por tres familias, tres géneros y cuatros especies. De las especies registradas Kinosternon leucostomum, con 51 individuos, fue la más abundante. En lo referente a la estructura de la población de R. melanosterna, se obtuvo que los machos fueron dominantes (70%), lo que permitió que existieran diferencias estadísticas significativas (p=0,00405), mostrando una proporción 2:1. En lo que se refiere al dimorfismo sexual, no se evidenció una diferencia significativa (α>0,05) en todas las medidas corporales entre machos y hembras de R. melanosterna. Las hembras fueron más grandes que los machos en todas las medidas corporales, tan sólo en la longitud de la cola los machos tuvieron una longitud significativamente mayor a las hembras. Palabras clave: Charcas, Chocó, Dimorfismos sexual, Diversidad, Managrú, Río San Pablo. Abstract The richness of chelonians and the population structure of Rhinoclemmys melanosterna in Managrú, municipality of Cantón de San Pablo, Chocó, Colombia, were determined, 20 samplings were carried out in different bodies of water, using traps for turtles and trawls with nets. A sampling effort of 440 hours/trap was used, and by means of drags it was 80 hours/man. 112 captures were made: 73 by means of traps and 39 by means of trawl sweeps. The chelonian community consisted of three families, three genera and four species. Of the recorded species Kinosternon leucostomum, with 51 individuals was the most abundant. Regarding the structure of the R. melanosterna population, it was obtained that the males were dominant, with 70% which allowed significant statistical differences to exist (=0.00405), showing a 2:1 ratio. Regarding sexual dimorphism, a significant difference (α>0.05) was not evidenced in all body measurements between males and females of R. melanosterna. The females were larger than the males in all body measurements, only in the length of the tail did the males have a significantly greater length than the females. Keywords: Chocó, Diversity, Managrú, San Pablo River, Sexual dimorphisms. Introdución La zona neotropical es la zona de mayor diversidad de tortugas del mundo, donde el Chocó Biogeográfico ha sido identificada como uno de los reductos de diversidad biológica a nivel del planeta, siendo también la que mayores factores de amenaza presenta para la viabilidad poblacional de las tortugas, entre los que se destacan dos elementos fundamentales: el desconocimiento básico de su biología y ecología, y el efecto humano sobre las poblaciones a escala local. Además de esta problemática, existe un desconocimiento total del estado poblacional de las tortugas continentales y grandes vacíos en la información de su ecología y biología, lo cual proyecta un panorama desolador (Giraldo y Garcés-Restrepo 2013). En relación con la apreciación anterior, según las listas oficiales de especies amenazadas publicadas por la UICN, más de la mitad de las especies de las tortugas registradas para Colombia (S=15) poseen algún riesgo de desaparecer en un futuro cercano, si no se adoptan medidas efectivas para su protección, manejo y conservación. De allí que, según el libro rojo de reptiles, de las 32 especies de tortugas que se registran, cinco están catalogadas en peligro crítico (CR), cuatro en peligro (EN), seis se consideran vulnerables (VU). Esta problemática también se presenta en el departamento Chocó, que a pesar de registrar una de las mayores riquezas de tortugas de Colombia con 15 especies, seis marinas y nueve continentales, presenta 93% de sus especies amenazadas (mayor al porcentaje del país). Entre estas se encuentran K. dunni y R. nasuta (especies endémica y casi endémica respectivamente), y cuatro especies catalogadas en peligro crítico, tres más en peligro, tres consideradas vulnerables, una casi amenazada y tres con datos deficientes. Además, el tráfico de tortugas como mascotas es tan alto en el departamento que, según datos de decomisos de las autoridades, las tortugas son tal vez la fauna silvestre más comercializada. A estas problemáticas se adiciona la pérdida y degradación de sus hábitats naturales por factores como la minería, explotación maderera, la introducción de especies invasoras y la agricultura. La vulnerabilidad de los quelonios es incrementada por factores intrínsecos de su biología como la lenta recuperación de las poblaciones y su madurez sexual tardía (Corredor et al. 2007, Herpell 1998). Este panorama resalta la necesidad de estrategias de conservación para este grupo de organismos, las cuales deben iniciar con el conocimiento de la biología básica de las especies. Sin embargo, para muchas de las especies de quelonios en Colombia, y en particular en el Chocó, no se cuenta con información sobre su distribución geográfica, abundancias, parámetros reproductivos o poblacionales. El estudio sobre poblaciones continentales permitiría cuantificar las variaciones poblacionales en correspondencia con las condiciones ambientales locales o las presiones humanas que se ejercen sobre ellas. Este trabajo busca evaluar la presencia de diferentes especies de quelonios en el municipio de Managrú, contribuyendo así al conocimiento de la distribución geográfica de los quelonios del Chocó. Una de las especies de tortugas continentales registradas en el Chocó es Rhinoclemmys melanosterna, una tortuga semiacuática, principalmente diurna, que habita lagos, estanques, rebalses, lagunas, remansos y quebradas (Rueda Almonacid et al. 2007), aunque según Ernst y Barbour (1989) se le puede encontrar en ríos grandes. En Colombia su distribución abarca toda la costa pacífica y la zona occidental y central de la costa atlántica, que según Castaño-Mora (2002), es muy común y de amplia distribución en la región chocoana y más escasa en las otras áreas. Rhinoclemmys melanosterna se encuentra reportada en el libro rojo de reptiles de Colombia en la categoría casi amenazado (NT). Sin embargo, no existe información sobre abundancia ni ocurrencia en muchas localidades del departamento. Sumado a esto existen vacíos de información sobre las amenazas a sus poblaciones, lo que aportaría sustancialmente al plan estratégico de conservación de las tortugas continentales de Colombia, porque permitiría avanzar en el conocimiento de las poblaciones de las tortugas existentes en el departamento del Chocó, establecer su abundancia y estructura, y estudiar algunos parámetros ecológicos. De la misma forma, el estudio permitirá identificar las amenazas que enfrenta las especies en la región. Por estas razones se pretende determinar la diversidad de la comunidad de tortugas continentales y la estructura poblacional de Rhinoclemmys melanosterna, de la cabecera municipal de Managrú, municipio de Cantón de San Pablo, Chocó, Colombia, como una herramienta versátil y valiosa en la toma de decisiones, para la elaboración, ejecución y seguimiento de planes de manejo. Metodología Área de estudio. La presente investigación se desarrolló en el área de Managrú, municipio del Cantón de San Pablo, departamento del Chocó, Colombia, ubicado en las coordenadas (5º 20’ 20” N, y 76º 43’53” W) a 57 msnm (Figura 1). Según Poveda et al. (2004) el área se encuentra dentro de las zonas de vida de bosque pluvial tropical (BP-T), ambientalmente corresponde a la zona de temperatura megatermal (25,7 a 27,9ºC), con precipitación moderadamente alta (5.909 a 8.494 mm) y balance hídrico húmedo a super húmedo (248,9 a 385,8) (Figura 1). Figura 1. Localización del área de estudio, corregimiento de Managrú, municipio
del Cantón de San Pablo, Chocó, Colombia  Los muestreos fueron realizados en tres ecosistemas acuáticos (río, quebrada y charcas), caracterizados por presentar diferentes condiciones ecológicas y microclimáticas. Río. Esta zona comprendió el río San Pablo, caracterizado por presentar aguas turbias, producto de la actividad minera que se realiza en la parte alta del mismo y en algunos afluentes. Quebradas. Se muestrearon dos quebradas, ambas afluentes del río San Pablo: quebrada la Negra y Chagarapá, caracterizadas por presentar aguas transparentes, lecho rocoso y corrientes rápidas. Son poco profundas y asociadas con zonas de aprovechamiento forestal y cultivos de pan coger. Charcas. Comprenden pequeños posos, temporales o permanentes que se encuentran en zonas influidas por quebradas que, al aumentar su caudal, dejan pequeñas áreas inundables, que se convierten en el hábitat de diversos grupos biológicos. Métodos. El trabajo de campo fue ejecutado entre los meses de mayo y noviembre de 2014, donde se realizaron seis salidas, correspondientes a 25 muestreos. Cada salida tuvo una duración de cinco días, con una intensidad horaria de 4 horas entre las 08:00 am hasta 12:00 pm; las trampas fueron montadas desde las 10:00 am hasta las 08:00 am del día siguiente. Capturas, marcajes y determinación taxonómica. Para las capturas se utilizaron tres métodos complementarios: 1) la técnica de inspección por encuentro visual, que consistió en realizar recorridos por un área en busca de individuos que se encuentren asociados con los cuerpos de agua y bosques adyacentes. 2) El arrastre con redes. 3) El uso de trampas con cebo, mecanismo donde se utilizaron atrayentes de tortugas como el atún enlatado y plátano maduro, y se ubican en lugares estratégicos como zonas inundables, charcas y ambientes lóticos como los ríos y quebradas. Los animales colectados fueron marcados directamente en el sitio de captura y transportados al campamento en bolsas de tela, donde se procedió a tomarles las medidas morfométricas y el registro de cada individuo, esto con base en la propuesta de Clage (1939), con una variación en el sistema numérico de marcaje (Loaiza 2005); en esta técnica se practica una serie de ranuras en las placas marginales implementando limas de hierro, generando un patrón único de muescas para cada tortuga. La determinación taxonómica se realizó in situ, con la ayuda de guías de campo y claves taxonómicas de Rueda-Almonacid et al. (2007). No se hizo sacrificio de ejemplares debido al estado de vulnerabilidad y al preocupante estatus de amenaza que registran las poblaciones de tortugas en el país y la región. En efecto, luego de tomar los respectivos registros las tortugas, fueron liberadas en el sitio exacto de su captura. Estructura de la población de R. melanosterna. A cada individuo se le registraron las medidas básicas para tortugas propuesta por Medem (1976), adicionando las variables corporales propuestas por Merchán (2003) y Merchán et al. (2005). Los datos morfométricos fueron tomados utilizando un calibrador con precisión 0,01 mm. Se tomaron 15 medidas a cada espécimen: longitud del caparazón curvo (LCC), longitud recto del caparazón (LRC), ancho del caparazón (AC), longitud del puente (LP), longitud sutura gular (LSG), longitud sutura humeral (LSH), longitud sutura pectoral (LSP), longitud plastrón (LGP), alto caparazón (ACP), longitud sutura abdominal (LSA), longitud sutura femoral (LSF), longitud sutura anal (LSAN), largo del lóbulo anterior (LLA), largo del lóbulo posterior (LLP) y longitud de la cola (LC). Además, se se pesó cada individuo utilizando peso las de 500 a 2.500 gramos. El sexo se determinó a través del dimorfismo sexual presentado por la especie, basado en un patrón diferenciado como la cola, porque en los machos es más larga y mediante la presencia de una uña córnea en su extremo posterior. También, tienen un parche de tubérculos y escamas espinosas bien desarrolladas en la parte interna del muslo y pantorrilla; plastrón levemente cóncavo y la mandíbula superior fuertemente arqueada (Berry 1978, Berry e Iverson 2001). Análisis de los datos. La diversidad Alfa se trabajó mediante índices directos como la riqueza de especies (número de especies por área) y abundancia como el número de individuos por especies. Se utilizaron índices para trabajar con la abundancia proporcional, los índices de dominancia (Simpson), los índices de equidad. La abundancia relativa se determinó dividiendo el número de individuos colectados de cada especie sobre el total de individuos capturados, expresado en porcentajes. Además, fueron asignados a categorías cualitativas (Gutiérrez et al. 2004), para lo cual, la especie con mayor abundancia relativa (100%), correspondió a aquella con mayor frecuencia de registros; en este sentido se considera como una especie abundante (>35%), especie común (11%-35%) y una especie rara (<10%) (Gutiérrez et al. 2004). Igualmente se registró el número acumulado de especies vs. el esfuerzo de muestreo; para determinar la representatividad de los muestreos se utilizaron algunos estimadores como: Chao 1 Mean, ICE Mean, Bootstrap Mean, con intervalos de confianza de 95%, empleando el programa estadístico de Estimate (versión 9.0). También se utilizó una constancia de ocurrencia (c) de especie (i), cuantificados por la ecuación de Dajoz (1972) citado por Jiménez et al. (1998), mediante la ecuación: C = Pi / p x 100 donde: C = constancia de ocurrencia Pi = número de individuos de la especie i P = número total de especies capturadas en el sitio j Los valores obtenidos de C, fueron contrastados para determinar las especies con una C>50% consideradas como constantes, con 25%>C<50% como accesorias, y con C<25% como especies accidentales. Para evaluar la diferencia en talla corporal entre las localidades se realizaron pruebas no paramétricas de Mann-Whitney comparando a machos y hembras entre los ambientes estudiados, utilizando el largo medial recto del caparax (LRC). Para el análisis de dimorfismo sexual se realizó el sexado de los individuos mediante criterios visuales por medio de características sexuales secundarias (longitud preanal, concavidad plastral, tamaño corporal) (Rowe 1997, Merchán 2003) y por características directas (palpación de huevos y eversión de pene) considerando únicamente individuos adultos de todas las poblaciones (hembras con longitud corporal mayor a 14 cm y machos mayores a 13 cm). Para evaluar las diferencias morfométricas entre machos y hembras se realizaron pruebas no paramétricas de Mann-Whitney donde se comparan las medianas entre los grupos establecidos para cada una de las variables antes descritas. Resultados y discusión Composición taxonómica de la comunidad de quelonios presentes en la localidad de Managrú, municipio de Cantón de San Pablo. Se registraron 112 individuos, de los cuales 73 fueron capturados por medio de trampas y 39 por medio de barridos con redes de arrastre; el esfuerzo de muestreo por medio de trampas que se empleó fue de 440 horas/trampa, para un éxito de captura de 0,16 individuos/horas/trampa, y por medio de arrastres fue de 80 horas/hombre, registrando un éxito de captura de 0,48 individuos/horas/hombre. Los individuos se agruparon en tres familias, tres géneros y cuatros especies (Tabla 1).  El registro de cuatro especies para la localidad de Managrú resulta ser de gran importancia, porque representa 50% de las especies existentes para la cuenca del Atrato. Estos datos son coincidentes con los registros del IIAP-INVIAS (2012), para la cuenca del río Quito donde registran estas cuatro especies. Sin embargo, este número de registros es mayor a los reportados por Rengifo et al. (2002), quienes obtuvieron bajos registros para la cuenca del Atrato, caso similar al de Rentería (2007) quien registró tres especies para el corregimiento de Tutunendo. El hallazgo de estas especies puede estar propiciado por el potencial hídrico de la cuenca, derivado de su permanente conexión con otros ríos, quebradas, pequeños caños y algunas lagunas, las cuales podrían estar favoreciendo el movimiento de las poblaciones de tortugas a través de los diversos cuerpos de agua. Igualmente, estos ecosistemas presentan una variada y constante disponibilidad de recursos tróficos y de hábitat, que hacen que los integrantes de este grupo biológico coincidan en los ambientes de esta zona en búsqueda de hábitat y alimento. En concordancia con lo anterior, Garden et al. (2007), manifiestan que, ante una compleja red hídrica, es mayor la oferta de recursos, donde se esperaría que confluya un número amplio de especies como las tortugas, ocupando escenarios óptimos para levantar poblaciones de altas densidades. Nuestros resultados señalan que K. completar leucostomum con el 46% (n=51) y R. melanosterna 39% (n=44) fueron las más abundantes y mejores representadas en cuanto a las capturas y en su conjunto representan 85% de los registros, mientras que R. nasuta con 12% (n=14) y Chelydra acutirostris 3% (n=3) constituyeron solo el 15% (Figura 2). Estos resultados son similares con los encontrados por Rentería (2007) y IIAP (2013), donde en diferentes cuerpos de la región registraron a K. leucostomum y R. melanosterna como las más abundantes, fenómeno que guarda relación con los hábitos generales, porque pueden alimentarse de una variada gama de recursos tróficos que les brindan estos ecosistemas. No obstante, el bajo número de registros obtenidos para las especies C. acutirostris podría considerarse como una especie rara para la zona. Figura 2. Abundancia relativa de la comunidadde tortugas presentes en la localidad
de Managrú, municipio de Cantón de San Pablo.  La abundancia de K. leucostomum, puede estar relacionada con sus comportamientos poblacionales, porque esta especie pertenece a un selecto grupo de tortugas, capaz de reproducir posturas durante todo el año (Castaño-Mora 2002, Páez et al. 2012), además se caracteriza por levantar grandes densidades poblaciones en aquellos lugares donde existe zonas con constante disponibilidad de cuerpos de agua (Garcés et al. 2008), como es el caso del sistema hídrico del río San Pablo en Managrú, al cual se integran diferentes fuentes hídricas, como ríos y pequeñas quebradas, que son importantes para albergar no solo quelonios sino otros grupos de vertebrados, que encuentran en estos ambientes variedad de recursos tróficos, como una importante oferta piscícola, vegetación hidrofítica y las asociaciones vegetales que permiten suplir la dieta de estos quelonios. Constancia de capturas. Se observa que la especie K. leucostomum fue constante en las capturas para las quebradas y asesoría (común) en ríos y charcas; en el caso de R. melanosterna (Figura 3), se presentó como asesoría o común en las tres zonas, mientras que R. nasuta y C. acutirostris fueron accidentales en las tres zonas de muestreo. En el caso de K. leucostomum y R. melanosterna, fueron registrándose en casi todos los muestreos y en todas las zonas, que estuvieron dominados por las mismas, que además de ser las especies más abundantes, se capturaron en más de la mitad de los muestreos. Figura 3. Frecuencia de captura de los quelonios presentes en la localidad de Managrú,
municipio de Cantón de San Pablo, Chocó  Según Morales-Verdeja y Vogt (1997), la densidad de las poblaciones de K. leucostomum es variable y se encuentra ligada a la disponibilidad de alimento y la presencia de depredadores. En el Pacífico colombiano sus poblaciones varían entre localidades, presentándose grandes densidades en aquellos lugares donde existen pantanos de aguas bajas o quebradas colmatadas; en corrientes de agua dulce su densidad es muy baja (Garcés et al. 2008). En relación con los muestreos, las curvas de acumulación de especies en el área muestreada, exhibió una estabilización, lo cual indica que con el esfuerzo de muestreo empleado se pudo registrar la totalidad de tortugas de esa área (Figura 4), lo que no hace probable la posibilidad de encontrar un número mayor de especies de tortugas. Sumado a lo anterior, la eficiencia en los muestreos permitió cubrir una buena porción del área de estudio y/o a las características del hábitat, no permiten el establecimiento de un número mayor de especies, producto de las alteraciones del hábitat por minería, la cual impacta negativamente sobre los ecosistemas y las poblaciones que allí habitan. Figura 4. Curva de acumulación de especies, que muestra la representatividad del esfuerzo empleado en el conocimiento de una comunidad
de tortugas en la localidad de Managrú, municipio de Cantón de San Pablo, Chocó, Colombia  Diversidad de quelonios en tres zonas de la localidad de Managrú. Según la diversidad medida con métodos directos, se pudo registrar una mayor diversidad en río, al evaluar la misma a través de índices, revelando que esta zona de muestreo fue el área con mayor equidad de Shannon Winner (H’: 1.198) y al realizar un análisis de t-Student para comparar estas zonas con base en el valor de Shannon Winner, como era de esperarse, indica que no existe diferencia significativa entre ellas (t-Student:-7,225, p:3,13) (Tabla 2).  Es claro que los ríos, por presentar mayor complejidad, tiendan a presentar una diversidad mucho mayor en relación con otros cuerpos de agua como las charcas y quebradas. Algunas especies de tortugas se asocian casi de forma exclusiva a hábitats con permanente presencia de agua o a la vegetación en el borde o flotante, como es el caso de las listadas en este estudio, que por lo general emergen a tierra firme en momentos de forrajeo y desarrollo de sus historias naturales, de acuerdo con el ciclo dinámico que liga a muchas especies a los cambios espaciales de los cuerpos de agua y sus ecosistemas asociados (Paton 2005, Bour 2008, Martin 2008, Pauwells et al. 2008). En este mismo sentido vale la pena resaltar que las charcas y quebradas favorecen el establecimiento de poblaciones permanentes que ocupan estos espacios; la mayoría actualmente en riesgo, tal como lo indica Castaño-Mora (2002) y seguramente caracterizados por la pérdida de este tipo de hábitat. Al realizar el análisis de similitud, se muestra dos grupos afines entre las zonas de estudio teniendo en cuenta el número de especies compartidas y su respectiva abundancia; el primer grupo congrega claramente los ecosistemas acuáticos, lenticos y loticos, los cuales se describen como las más similares con el 97%, presentando en común cuatro de las cuatro especies registradas, esto puede ser atribuible a las características de la red hídrica que permiten un intercambio constante de especies, además de su dependencia por estos ambientes, porque la mayor parte de su ciclo de vida es en ambientes acuáticos, ya sean lenticos o loticos (Figura 5). Figura 5. Dendrograma de similitud según el coeficiente de similitud de Jaccard, para los
tres ambientes donde habita R. melanosterna, localidad de Managrú, municipio de Cantón de San Pablo, Chocó, Colombia  A pesar de que cada sitio presenta condiciones de hábitat totalmente distintas, cada una con sus especificidades ecosistémicas y elementos propios para albergar diferentes especies de tortugas, los valores de similitud son altos, donde la similitud promedio fue mayor entre los ambientes charca y río, por lo tanto, se presentó una mayor afinidad, estimando un alto recambio de especies, lo que indica que el mayor porcentaje de especies registradas fue dado por el conjunto de sitios agrupados, por tanto, la diversidad se aprecia a una escala de intercambio de especies en estos ecosistemas muestreados. Estos resultados dejan de manifiesto que las especies de tortugas no son de hábitats exclusivos y que el medio en que habitan les permite explorar diversos ambientes en busca de recursos de hábitat y tróficos. Estructura poblacional de R. melanosterna. Fueron capturados un total de 44 individuos, de los cuales 70% correspondieron a machos (19 adultos y 12 juveniles) y 30 % a hembras (6 adultas y 7 juveniles). Los juveniles ocuparon un porcentaje significativo dentro de la población equivalente a 43% de los individuos (Figura 6), sugiriendo con esto que hay una población saludable, porque las edades y los sexos están bien repartidos y que mientras existan las condiciones adecuadas la población tiene muchas posibilidades de crecer, propiciado por sus características ecológicas, ya que es una especie plástica, capaz de acomodarse con facilidad a ambientes fluctuantes y con alteraciones antrópicas. Figura 6. Distribución de individuos por edades y sexo de la población de R. melanosterna en
la localidad de Managrú, Cantón de San Pablo, Chocó, Colombia  En el transcurrir del estudio se pudieron evidenciar diferencias estadísticas significativas (p=0,00405), no siendo diferentes a la proporción esperada 2:1. Fue predominante la proporción de los machos sobre las hembras. Esta diferencia tan marcada entre machos y hembras puede estar relacionada con deferencias en los muestreos, ya que no se realizaron bajo un diseño estadístico que redujera el sesgo en capturas o recapturas. Otro factor que quizás pudo haber influido las proporciones sexuales, fue la temperatura de incubación, asumiendo que en R. melanosterna la temperatura es la que determina el sexo en los neonatos (Young-Valencia et al. 2014); que se relaciona con las hembras con temperaturas de incubación bajas y altas, y machos asociados con temperaturas de incubación intermedias (Páez et al. 2012, Giraldo et al. 2012) de esta manera es muy probable que la alta presencia de machos en la zona, esté asociada con que los nidos hayan estado expuestos a condiciones intermedias de temperatura, que para la zona oscilan entre los 26ºC y 30ºC, y quizás esto haya tenido efecto sobre el sexo de los neonatos y permitan obtener una proporción marcada entre machos y hembras. Dimorfismo sexual. Los datos morfométricos muestran que, el individuo de menor tamaño correspondió a un macho que midió 120,34 mm (LRC), y el mayor tamaño fue un macho que registró 160,36 mm (LRC). Las hembras fueron ligeramente más grandes que los machos en todas las medidas corporales, a excepción de la longitud de la cola, donde los machos tuvieron una longitud mayor a las hembras. En este sentido, se evidenció una diferencia significativa (α>0,05) en siete de las medidas corporales entre machos y hembras de R. melanosterna (LCC, AC, LGP, LP, ACP, LSA, LLP) (Tabla 3). Según los datos exhibidos antes, R. melanosterna presenta un patrón conforme a las tortugas acuáticas (Berry y Shine 1980), donde las hembras por lo general son de mayor tamaño que los machos; este dimorfismo sexual parece estar determinado por la edad a la que adquieren la madurez sexual (Aresco y Doble 2000). Para los machos se favorece una maduración temprana para aumentar los eventos de cópula, luego hay un desaceleramiento del crecimiento debido a que la energía se invierte en la reproducción; en las hembras se presenta un retraso en la maduración teniendo como consecuencia el alcance de mayores tamaños, después de la madurez la disminución en la tasa de crecimiento no debe ser tan acusada como en machos (Gibbons y Lovich 1990).  Según las apreciaciones de Berry y Shine (1980), uno de los aspectos más influyentes en la variación del tamaño entre machos y hembras son las diferentes estrategias de vida que tienen los machos al tener un tamaño menor puede ser una ventaja debido a los mayores niveles de movimiento que presentan. Para las hembras el aumento en tamaño permitiría la contención de huevos más grandes aumentando el éxito reproductivo (Márquez 1995). Literatura citada
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